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Funghi entomopatogeni: tipologie e applicazioni

Prospettive nella difesa integrata delle colture

L’intensificazione delle attività agricole ha portato in primo piano la necessità di sviluppare nuove pratiche che mitighino gli effetti negativi sull’ambiente. Dal secondo dopoguerra, infatti, l’uso dei pesticidi di sintesi rappresenta il sistema fondamentale di controllo di fitopatogeni e parassiti delle piante coltivate. Per ridurre l’impatto di tali prodotti in agricoltura occorre partire da una migliore comprensione delle varie componenti degli ecosistemi, a cominciare dagli organismi utili nella lotta biologica. I funghi entomopatogeni sono probabilmente i più noti agenti di biocontrollo e sono microorganismi in grado di infettare in maniera specifica gli insetti.

Recentemente, non a caso, numerosi studi stanno rivelando le attitudini dei funghi entomopatogeni, svariate e inattese: una maggiore comprensione delle loro interazioni ecologiche potrebbe favorire il loro sfruttamento nella protezione delle piante su scala globale.

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Quali sono i funghi entomopatogeni?

I funghi entomopatogeni vengono in genere identificati in seguito al loro reperimento sui cadaveri di insetti ed altri artropodi. Indagini specifiche o isolamenti occasionali fanno crescere sempre di più il numero di specie. Pertanto, nonostante siano state stimate circa 1000 specie di funghi entomopatogeni[1], non ha molto senso cercare di rappresentare con cifre esatte la dimensione di questa categoria di microrganismi.

L’introduzione delle tecniche biomolecolari, prima fra tutti il sequenziamento del DNA, è stato poi un passo decisivo per l’identificazione tassonomica. Le tecniche molecolari hanno infatti accertato che i funghi entomopatogeni non costituiscono un raggruppamento a sé stante. Piuttosto, la particolare attitudine ad infettare insetti è distribuita tra i vari gruppi di funghi.

La stragrande maggioranza dei miceti entomopatogeni ricade all’interno degli zigomiceti (Zygomycota) e degli ascomiceti (Ascomycota). Sono noti, inoltre, anche generi appartenenti agli eumiceti (Eomycota) e ai basidiomiceti (Basidiomycota). La revisione condotta su base molecolare ha permesso di identificare numerose altre specie che appartengono a gruppi sistematici in cui l’attitudine entomopatogena non era mai stata fino ad ora accertata: tra di esse, citiamo specie appartenenti ai generi Aspergillus e Penicillum, ed ancora Fusarium e Acremonium[2].

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Scoperta dei funghi entomopatogeni e primi studi

I primi studi inerenti i funghi entomopatogeni risalgono all’inizio del XIX secolo. Traendo spunto dalla necessità di controllare un’infezione del baco da seta (il calcino), il naturalista Agostino Bassi (1773-1856) individuò l’agente eziologico di questa malattia proprio in un fungo, poi denominato Beauveria bassiana.

La scoperta che tale fungo fosse capace di infettare anche altri insetti stimolò in altri scienziati (come Pasteur e LeConte) l’idea di utilizzare di proposito i patogeni fungini.

Con l’avvento in agricoltura delle molecole di sintesi, però, l’uso dei funghi entomopatogeni fu progressivamente abbandonato. La loro ecologia d’impiego, infatti,  non era ancora stata compresa fino in fondo e creava false aspettative su una loro comparabile efficacia con gli insetticidi di sintesi[3].

Ciclo vitale dei funghi entomopatogeni

Modalità d’infezione

I funghi entomopatogeni infettano i loro ospiti attraverso la dispersione di spore e conidi nell’ambiente circostante. Una volta a contatto con l’ospite, le spore germinano e producono appressori, ossia corti rametti di ife con lo scopo di far aderore il fungo al substrato. Successivamente, verranno generate ife vegetative che penetreranno attraverso le aperture del corpo o dell’esoscheletro dell’insetto. La germinazione delle spore è soggetta a reazioni di riconoscimento fungo-insetto ancora da definire, nonché a svariati fattori regolatori di origine ambientale, primo fra tutti l’umidità.

Una volta penetrato nell’apparato circolatorio dell’insetto, il fungo deve debellare le difese immunitarie del suo ospite: è a questo punto che il fungo impiega tutte le sue armi biochimiche in una complessa serie di eventi, tra i quali il rilascio di particolari enzimi litici e di tossine. Successivamente, si ha la colonizzazione dei tessuti dell’insetto che si verifica con varie modalità a seconda del tipo di interazione nutrizionale del fungo.

Interazioni nutrizionali fungo-insetto

Possiamo distinguere tre diverse modalità di interazioni nutrizionali tra fungo e insetto:

  • la biotrofia;
  • la necrotrofia;
  • l’emibiotrofia.

Nella biotrofia, il fungo si nutre di cellule viventi dell’organismo ospite. Nella necrotrofia, invece, il fungo si nutre essenzialmente dei tessuti morti dell’ospite. Infine, nell’emibiotrofia, la più comune, la necrotrofia succede ad un adattamento iniziale di tipo biotrofo.

Alla morte dell’insetto, il fungo emerge rilasciando le sue spore all’esterno del cadavere e assicurando così la loro persistenza nell’ambiente per periodi più o meno lunghi di tempo. In qualche caso, si è attestata anche la produzione e la dispersione delle spore dal corpo di insetti ancora vivi[4].

Effetti sul comportamento degli insetti

I funghi entomopatogeni mostrano una grande varietà di adattamenti al parassitismo degli insetti, essendo essi in grado di superare le difese immunitarie dell’ospite, di ottenerne nutrimento e addirittura di modularne alcune risposte comportamentali. Ad esempio, alcuni funghi stimolano l’insetto ad arrampicarsi verso la cima delle piante, con il conseguente vantaggio di un maggior raggio di dispersione delle spore[4].

Particolarmente noto è ad esempio il caso di Ophiocordyceps unilateralis, un fungo entomopatogeno che induce le formiche infette ad arrampicarsi sulle piante. Morendo, l’insetto serra le mandibole nel punto raggiunto e fissando così il proprio corpo nella posizione favorevole al rilascio delle spore[5].

Interazioni con le piante

Ma non finsice qui. Le interazioni ecologiche dei funghi entomopatogeni coinvolgono anche le piante. Nel terreno, infatti, essi sono assai diffusi al livello della rizosfera, la porzione di suolo sotto influenza diretta dell’attività radicale; qui, molti funghi entomopatogeni sono in grado di sussistere a stretto contatto con le piante, assicurando loro un vantaggio a fronte dell’eventuale attacco di fitofagi.

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Questo aspetto è di fondamentale importanza in quanto molti funghi entomopatogeni sono anche in grado di colonizzare i tessuti interni della pianta. Il rapporto endofitico che si viene a instaurare tra funghi e pianta può essere sfruttato come una e vera e propria arma nelle strategie di controllo integrato.

Utilizzo dei funghi entomopatogeni in agricoltura

Influenza dei fattori ambientali

Trattandosi di prodotti a base di organismi viventi molto suscettibili alle condizioni ambientali, è sempre opportuno scegliere con cura il periodo e le modalità di applicazione. Agire al momento della semina o al trapianto con ceppi fungini in grado di colonizzare le parti interne della pianta sembrerebbe fornirle una protezione durevole nel tempo. Naturalmente, vi sono numerosi fattori ambientali che influenzano l’entità del fenomeno,  come le specie vegetali coinvolte e le condizioni climatiche.

Occorre anche considerare la natura dell’interazione con gli altri nemici naturali degli insetti, come predatori o parassitoidi. Un sinergismo si osserva in tutti quei casi in cui i predatori hanno un ruolo attivo nella diffusione delle spore fungine tra le popolazioni di fitofagi con cui vengono a contatto. Al contrario, gli entomopatogeni possono avere un effetto depressivo sulle stesse popolazioni di predatori e parassitoidi, nel caso in cui queste siano costituite da altri insetti suscettibili di infezione[6].

Per quanto riguarda le modalità di trattamento, la modalità inoculativa  rappresenta di fatto un’ottima soluzione di applicazione del prodotto. Essa si accompagna molto bene ad un approccio multifunzionale: tramite l’inoculazione fungina, si va infatti a consentire l’insediamento nella pianta di uno o più ceppi. Inoltre, sfruttando il loro potenziale endofitico, è possibile ottenere una protezione delle piante durevole rispettando la salute dell’ambiente.

Le applicazioni basate su inoculo sono particolarmente indicate nelle colture protette, dove l’ambiente è circoscritto. L’ecosistema relativamente semplificato, infatti, espone spesso le piante ad un maggior rischio fitosanitario. Risultati positivi sono stati ottenuti in pomodoro e peperoni coltivati in serra con un grado di copertura di oltre il 95% delle colture[7].

Formulazione dei micopesticidi

A differenza dei pesticidi a base di batteri e virus, i quali possono agire sia per via sistemica che per contatto, la maggior parte dei micopesticidi agisce tramite questa seconda modalità. Essi riescono infatti a demolire le difese dell’insetto sulla base di tutta una serie di meccanismi biochimici e fisiologici, come la formazione di strutture infettive, il rilascio di tossine e la produzione di enzimi degradativi extracellulari.

Sulla base di quanto appena detto, le industrie hanno sviluppato molte decine di prodotti commerciali il cui principio attivo è dato da almeno una specie fungina. I ceppi prevalenti sono comunque quelli di Beauveria, Isaria e Metarhizium. Per quanto riguarda i preparati, essi sono di solito sotto forma di polveri bagnabili o granuli disperdibili in acqua.

I micopesticidi vengono somministrati con applicazioni spray, assicurando una copertura completa della superficie fogliare o delle altre superfici da trattare. Poiché la radiazione ultravioletta influenza negativamente la persistenza nell’ambiente di tali composti, si cerca in molti casi di proteggere l’inoculo incorporando bloccanti o filtri solari[3].

Uso nella lotta integrata

Ciò che rende questa tecnologia appetibile in una prospettiva di difesa integrata è il fatto che molti funghi entomopatogeni possono essere impiegati contemporaneamente a molti insetticidi di sintesi. Naturalmente, occorre considerare anche l’effetto delle condizioni ambientali nelle modalità d’impiego; l’inoculo ha infatti una durata di conservazione limitata, e in genere richiede almeno 2-3 settimane per risultare veramente efficace. Inoltre, l’applicazione deve essere effettuata in periodi e/o orari con elevata umidità relativa per non compromettere le spore.

Per quanto riguarda i possibili effetti dannosi per gli esseri umani e gli organismi non bersaglio, i test di sicurezza in laboratorio hanno dimostrato che i ceppi di Beauveria bassiana e Metarhizium anisopliae  non sono né tossici né infettivi per i vertebrati. Tuttavia, si raccomanda cautela per evitare l’inalazione dei conidi durante la manipolazione dei prodotti[3].

Alcuni esempi di impiego

Per quanto riguarda le applicazioni in campo agrario e forestale, alcune stime indicano che è il Sudamerica il continente leader nell’impiego di micopesticidi, con circa il 43% della produzione globale.

In Colombia, spore di B. bassiana sono state utilizzate per sopprimere la popolazione del punteruolo della bacca di caffé, Hypothenemus hampei[8]. Successi più o meno significativi sono stati ottenuti contro numerosi insetti nocivi, tra cui la piralide asiatica del mais (Ostrinia furnacalis) e il punteruolo della patata dolce (Cylas formicarius)[9]. Su banano, l’inoculazione di B. bassiana è risultata molto efficace contro il punteruolo delle radici, Cosmopolites sordidus[10]. Un altro esempio significativo per la possibilità d’impiego di B. bassiana nella lotta integrata si riferisce alla piralide del mais (Ostrinia nubilalis). Il fungo è infatti capace di insediarsi come endofita all’interno della pianta e di sopravvivere anche a trattamenti con Bacillus thuringensis (Bt) o carbofuran[11].

Altri utilizzi del trattamento

I funghi entomopatogeni trovano applicazione contro ogni genere di artropodi nocivi, allargando così le potenzialità del loro utilizzo. Un loro possibile uso in ambiente antropizzato è ipotizzabile sulla base dei buoni risultati ottenuti nei confronti della mosca domestica[12] e delle blatte[13].

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Soprattutto, l’uso dei funghi entomopatogeni è particolarmente indicato nella lotta alla malaria. Infatti, si configura la possibilità di non incorrere nell’insorgenza della resistenza agli insetticidi di sintesi da parte della zanzara anofele (il vettore della malattia) e di assicurare quindi una protezione durevole[14].

Ricerca scientifica e prospettive future

Nonostante i numerosi vantaggi rispetto ad altri prodotti chimici, l’impiego dei funghi entomopatogeni si attesta tuttora a livelli molto contenuti, specialmente in Italia e in Europa. Tuttavia, i progressi fatti nella comprensione degli aspetti ecologici di questi funghi appaiono in grado di migliorare le prospettive di un loro impiego a breve/medio termine.

La ricerca spazia su orizzonti molto ampi, dalla stabilizzazione della formulazione a livello industriale, alla selezione di ceppi sempre più specifici verso determinati fitofagi. La possibilità di sfruttare anche la loro azione con quella di altri insetticidi di sintesi appare altresì interessante, come appurato in diverse sperimentazioni[3].

Rispetto agli altri micoinsetticidi, tra l’altro, i prodotti a base di B. bassiana sono relativamente stabili. Questo è di fatto un ottimo punto di partenza che il mondo dell’ingegneria genetica può sfruttare per migliorare le performance degli inoculi. Combinando le migliori caratteristiche di diversi ceppi mutanti, è possibile infatti modificare le prestazioni dei ceppi selvatici. Ad esempio, la reazione dei fotorecettori influenza sensibilmente la virulenza e la produzione di conidi; la tolleranza alla radiazione UV può quindi essere incrementata sfruttando il sistema fotorecettivo cellulare da altre specie fungine più tolleranti[3].

Per quanto riguarda il rischio ambientale derivante dall’utilizzo di tali prodotti, le autorità sanitarie sembrano suggerire che, pur in presenza di possibili effetti minimi, i problemi tossicologici dei funghi entomopatogeni rappresentano un’alternativa comunque migliore agli insetticidi di sintesi.

Infine, gli aspetti inerenti le interazioni dei funghi con il sistema immunitario degli insetti sono ancora oggetto di studio e saranno fondamentali per comprendere meglio sia il rischio che l’efficacia nell’uso dei funghi entomopatogeni[3].

Conclusioni

Pur essendo comuni in natura, solo di recente i funghi entomopatogeni stanno rivelando il loro ruolo potenziale nelle strategie di difesa delle piante. Pertanto, in termini di sviluppi futuri, molto dipenderà dal progresso delle ricerche e delle conoscenze riguardo alle loro attitudini ecologiche e l’obiettivo è quello di migliorare sensibilmente la possibilità di impiegarli con successo.

Referenze

  1. St.Leger R.J., Wang C.S. (2010). Genetic engineering of fungal biocontrol agents to achieve greater efficacy against insect pests. Applied Microbiology and Biotechnology, 85, 901-907;
  2. Gurulingappa P., et al. (2010). Colonization of crop plants by fungal entomopathogens and their effects on two insect pests when in planta. Biological Control, 55, 34-41;
  3. Sellitto V.M. (2020). I microrganismi utili in agricoltura. Edizioni Edagricole;
  4. Roy H.E., et al. (2006). Bizarre interactions and endgames: entomopathogenic fungi and their arthropod hosts. Annual Reviewof Entomology, 51, 331-357;
  5. Andersen S. B., et al. (2009). The life of a dead ant: the expression of an adaptive extended phenotype. The American Naturalist, 174, 424-433;
  6. Wu S., et al. (2016). Highly virulent Beauveria bassiana strains against the two-spotted spider mite, Tetranychus urticae, show no pathogenicity against five phytoseiid mite species. Experimental and Applied Acarology, 70, 421-435;
  7. Shipp, L., et al. (2012). Effect of bee-vectored Beauveria bassiana on greenhouse beneficials under greenhouse cage conditions. Biological Control, 63, 135-142;
  8. Posada-Florez, F. J. (2008). Production of Bauveria bassiana fungal spores on rice to control the coffee berry borer, Hypothenemus hampei, in Colombia. Journal of Insect Science, 8, 41;
  9. Li, Z., et al. (2010). Biological control of insects in Brazil and China: history, current programs and reasons for their successes using entomopathogenic fungi. Biocontrol Science and Technology, 20, 117-136;
  10. Akello, J., et al. (2008). Effect of endophytic Beauveria bassiana on populations of the banana weevil, Cosmopolites sordidus, and their damage in tissue-cultured banana plants. Entomologia Experimentalis et Applicata, 129, 157-165;
  11. Bing, L. A., et al. (1991). Suppression of Ostrinia nubilalis (Hubner) (Lepidoptera: Pyralidae) by endophtytic Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin. Environmental Entomology, 20, 1207-1211;
  12. Machtinger E.T., et al. (2016). House fly (Musca domestica) (Diptera: Muscidae) mortality after exposure to commercial fungal formulations in a sugar bait. Biocontrol Science and Technology, 26, 1444-1450;
  13. Chaurasia A., et al. (2016). Effect of certain entomopathogenic fungi on oxidative stress and mortality of Periplaneta americana. Pesticide Biochemistry and Physiology, 127, 28-37;
  14. Knols B.G., Bukhari T., & Farenhorst M. (2010). Entomopathogenic fungi as the next-generation control agents against malaria mosquitoes. Future Microbiology, 5, 339-341.

Immagine di copertina di Bernard Dupont, Wikimedia Common (CC BY-SA 2.0).

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